La empresa de arquitectura de Henry Janeway Hardenbergh se encargó de hacer el diseño de Edward Clark, jefe de la Singer Sewing Machine Company, cuya empresa también diseñó el Plaza Hotel.
El edificio tiene carácter renacentista alemán del Norte. No obstante, su estructura y planta manifiesta una fuerte influencia de la arquitectura francesa. El Dakota se añadió al Registro Nacional de Lugares Históricos en 1972.
Está construido en forma de un cuadrado alrededor de un patio central, accesible a través de un arco de la entrada principal. La distribución general de los apartamentos son también en el estilo francés de la época, con todas las principales salas no sólo conectadas entre sí, sino también accesibles desde un vestíbulo o corredor. Las principales salas, y el dormitorio principal tienen frente a la calle, mientras que el comedor, la cocina, y otras habitaciones auxiliares están orientadas hacia el patio. Originalmente, el Dakota tiene 65 apartamentos con cuatro a veinte habitaciones, no hay dos iguales.
El edificio es conocido como la casa del ex Beatles John Lennon y su esposa, Yoko Ono, a partir de 1973, y como la ubicación del asesinato de Lennon en 1980. A partir de 2007, Ono sigue teniendo un apartamento en el edificio. El memorial fue establecido en memoria de Lennon, en el Central Park (directamente al otro lado).